ประวัติศาสตร์วิวัฒนาการของแมลงเช่นเดียวกับกลุ่มที่ไม่มีกระดูกสันหลังอื่น ๆ อีกมากมายเข้าใจได้ไม่ดี เป็นเวลาหลายสิบปีที่คิดว่าพวกเขาแยกออกจากกิ้งกือและกิ้งกือซึ่งเป็นที่รู้กันว่ามีการยึดครองดินแดนที่เร็วที่สุดเท่าที่ 428 ล้านปีที่ผ่านมาในช่วงยุค Silurian แต่จากการศึกษาทางพันธุศาสตร์เมื่อเร็ว ๆ นี้ชี้ให้เห็นว่าแมลงมีแนวโน้มที่จะแยกตัวออกจากสัตว์น้ำที่มีเปลือกแข็งประมาณ 410 ล้านปี สถานการณ์ของการเปลี่ยนแปลงทางวิวัฒนาการนี้อาจมีการถกเถียงและชัดเจนน้อยกว่าวิวัฒนาการของปลาที่มีครีบพูไปสู่ tetrapods ดั้งเดิม
ตัวอย่างที่รู้จักกันเร็วที่สุดในประวัติศาสตร์ของแมลงคือฟอสซิลดีโวเนียน Rhyniognatha hirsti มีอายุระหว่าง 396 และ 407 ล้านปีก่อน มันถูกพบในการก่อตัวของ Rhynie Chert ซึ่งเป็นระบบนิเวศดีโวเนียนที่ได้รับการอนุรักษ์ไว้เป็นอย่างดีซึ่งรวมถึงพืชบกที่มีเนื้อเยื่อหลอดเลือดและเป็นหนึ่งในซากดึกดำบรรพ์ที่เก่าแก่ที่สุด ขากรรไกรล่างของแมลงชนิดนี้แนะนำว่ามันได้พัฒนาการบินไปแล้วโดยการหุ้มต้นกำเนิดของแมลงและสิ่งสำคัญอื่น ๆ ของประวัติศาสตร์แมลงในความลึกลับ
การบินเข้าสู่ประวัติศาสตร์ของแมลงนั้นเป็นที่เข้าใจกันอย่างชัดเจนว่าเมื่อใดและอย่างไร Jim Marden นักวิจัยคนหนึ่งได้นำเสนอแบบจำลองที่การบินของแมลงวิวัฒนาการมาจากขั้นตอนกลางที่ปรับตัวได้อย่างวิวัฒนาการที่เกี่ยวข้องกับการกระโดดน้ำ เขาชี้ไปที่หินผีเสื้อกลุ่มแมลงที่มีชีวิตซึ่งใช้ปีกของมันเรียดไปตามผิวน้ำ พบว่ามีการขยายพันธุ์ด้วยการใช้สายพันธุ์น้ำที่มีการสัมผัสน้ำน้อยลงและน้อยลงในแต่ละขั้นตอนให้ผลประโยชน์มากมายในแง่ของความเร็วและความสามารถในการหลีกเลี่ยงผู้ล่าและค้นหาแหล่งอาหาร
มีหลายกลุ่มที่รู้จัก hexapods (หกขา - ขาไม่มีกระดูกสันหลัง) ซึ่งเป็นฐานวิวัฒนาการของแมลงและจะแยกออกจากพวกเขาก่อนประมาณ 400 ล้านปีก่อนเมื่อแมลงฟอสซิลปรากฏตัวครั้งแรก สิ่งเหล่านี้รวมถึงสปริงเทลมากมายรวมถึงกลุ่มผู้ประท้วงและนักการทูตที่เป็นที่รู้จักน้อย เป็นที่เชื่อกันว่าสปริงหาง, proturans และนักการทูตล้วนพัฒนารูปแบบการเคลื่อนที่ของ hexapod โดยไม่ขึ้นอยู่กับอีกคนหนึ่ง แต่มีเพียงแมลงเท่านั้นที่สามารถบินได้
เป็นเวลาหลายสิบล้านปีที่แมลงและสัตว์ไม่มีกระดูกสันหลังขนาดเล็กอื่น ๆ เป็นสัตว์ชนิดเดียวที่ตั้งรกรากในดินแดนในเวลาที่พืชพันธุ์สั้น ๆ ปกคลุมไม่สูงกว่าความสูงของเอว เมื่อพืชเจริญเติบโตและมีเชื้อสายของปลาวิวัฒนาการมาเป็นสัตว์ครึ่งบกครึ่งน้ำแรกแมลงก็เข้าร่วมกับเตตโตพอดที่มีขนาดใหญ่กว่าซึ่งจะกินพวกมันเป็นจำนวนมากเพื่อความอยู่รอด อย่างไรก็ตามด้วยระดับออกซิเจนที่สูงของช่วง Carboniferous เมื่อประมาณ 320 ล้านปีก่อนแมลงบางชนิดเติบโตเป็นขนาดใหญ่เช่น Griffinfly Meganeura ซึ่งมีปีกสองเท้า แต่เมื่อระดับออกซิเจนลดลงแมลงเหล่านี้ก็ตายทันทีเนื่องจากไม่สามารถหมุนเวียนออกซิเจนเพียงพอผ่านร่างกายของพวกเขา
เหตุการณ์สำคัญที่สำคัญต่อไปในประวัติศาสตร์ของแมลงที่เกิดขึ้นตลอดทั้ง Mesozoic เมื่อกลุ่มที่ทันสมัยที่สุดที่เรารู้ว่าพวกเขามีวิวัฒนาการ ประมาณ 120 ล้านปีที่แล้วพืชดอกวิวัฒนาการและความร่วมมือระหว่างแมลง (โดยเฉพาะผึ้ง) และผู้มาใหม่เหล่านี้นำไปสู่ความสัมพันธ์วิวัฒนาการที่เป็นประโยชน์ร่วมกัน เป็นผลให้พืชดอกกลายเป็นพืชบกที่โดดเด่น
